周防・長門の守護となった24代大内弘世は、京に憧れを抱き、京の都に模した街づくりをするため、京都盆地に酷似した山口に本拠を移したといわれています。中央に本拠を置き、街を縦横に区画、街路名を大路・小路と京風にしました。
一の坂川は本拠の近くを流れ、京の鴨川に見たてられた川です。
初夏の一の坂川はゲンジボタルが舞いますが、これは24代弘世が京から姫君を妻に迎えたとき、京の都を懐かしみ寂しがるのでそれを慰めようと、宇治のゲンジボタルを取り寄せ一の坂川に放したのが土着したものと伝えられています。春は桜が咲き誇り、四季折々の表情を見せてくれる一の坂川は現在でも市民に親しまれる散策コースとなっています。

応永の乱（大内氏の勢力を恐れた将軍義満との間で泉州堺に於いて起こった戦乱）で敗死した25代義弘の菩提を弔うため、弟の26代盛見が建立を計画し、完成は嘉吉2年（1442年）ころといわれる、大内氏の文化遺構です。
その美しさは日本三名塔の一つに数えられ、全国に現存する五重塔の中で１０番目に古いものです。
室町時代中期におけるもっとも秀でた建造物と評され、大内文化の最高傑作として国宝に指定されています。高さは、31.2ｍ、屋根は桧皮葺です。
日没から夜間は五重塔がライトアップされています。

雪舟（せっしゅう）は室町時代に活動した水墨画家・禅僧で、大内氏の船で明国に渡るため28代教弘のころ山口を訪れました。その後、明国において禅学・画技を修めて帰国します。応仁の乱で荒廃した京を避け、大内氏の庇護のもと山口天花の雲谷庵を拠点に活動をしました。
周防をはじめ、豊後や石見でも創作活動を行なっています。
大内文化を代表する遺構の一つである常栄寺庭園は29代政弘が雪舟に築庭させたと伝えられています。この庭は庭を囲む周辺三方の山林と共に、国の史跡及び名勝に指定され、水墨画の世界の具現化といえます。
29代政弘は戦乱中（応仁の乱）も公卿や学者と多く交流し、雪舟をはじめ多くの文化人を招いて、文化の興隆に尽力しました。

キリスト教を伝えた宣教師フランシスコ・サビエルに、31代義隆は日本で最初に布教の許可を与えました。その拠点として大道寺も与えます。
その後サビエルは、大内氏の重臣陶氏の反乱で義隆が自刃に追い込まれる直前に、大友氏の招きで山口を離れ、危うく難を逃れます。その後、目指していた中国入境途中で病に倒れ、中国・上川島でこの世を去りました。
一方、大道寺はサビエルと共に行動していた宣教師トルレスにより建て直され、日本最初のキリスト教教会となり、日本最初のクリスマス（降誕祭のミサ）もここで行われました。
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龍福寺は、毛利隆元がかつての主君31代義隆の菩提寺として、1557年に大内氏館跡（現在地）に再興した寺です。しかし、明治14年の火災で、禅堂と山門を残し焼失。そこで再建に際し、大内氏の氏寺であった興隆寺の本堂を移築したのが今の本堂で、国の重要文化財に指定されています。
（平成23年に、6年に渡る本堂修復工事が完了し、修理前の桟瓦葺きの屋根を解体調査による痕跡や文書等から桧皮葺きに復元しました。）

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